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    氟吡菌酰胺表現獨特!20多種病原菌對SDHIs產生抗性
    發布日期:2022-11-02 作者:江蘇省農藥協會 農藥資訊網 柏亞羅

     

           盡管琥珀酸脫氫酶抑制劑(SDHI)類殺菌劑對許多病原菌具有很高的殺菌活性,但由于該類藥劑作用位點單一,且靶標蛋白存在較高的變異性,因此,國際殺菌劑抗性行動委員會(FRAC)將SDHI類殺菌劑歸為中等至高抗性風險藥劑,且它們屬于同一交互抗性組。

           早在1970年,就有文獻報道了首例對SDHI類殺菌劑產生抗性的真菌突變體;2007年,Avenot等報道了美國加州開心果鏈格孢菌(Alternaria alternata)菌株對啶酰菌胺的抗性……

           隨著SDHI類殺菌劑的長期、廣泛、頻繁使用,其抗性問題日益凸顯,甚至有些品種可能還未上市便已產生抗性。因此,抗藥性研究是延緩SDHI類殺菌劑抗性發展及研發新產品的重要基礎。

    20多種病原菌已對SDHI類殺菌劑產生抗性

           琥珀酸脫氫酶(SDH)即線粒體復合體Ⅱ,由4個亞基(SDHA、SDHB、SDHC、SDHD)組成,在SDH基因中,病原菌靶標位點因基因突變而產生抗性。FRAC及全球許多研究機構持續開展病原菌對SDHIs的敏感基線研究及抗性監測。無論在實驗室誘變,還是在田間研究中,都已檢測到多個靶標位點的突變。

           根據相關的研究報道及FRAC的統計結果,目前,已經有20多種病原菌對SDHIs產生了抗性,其中有18種在田病原菌產生了抗性。

    表1  對SDHI類殺菌劑產生抗性的病原菌及抗性突變位點

    病原菌

    報道寄主

    涉及藥劑

    來源

    抗性突變位點

    黑粉菌

    (Ustilago maydis)

    玉米

    萎銹靈

    實驗室

    B-H257L

    葉枯病菌

    (Mycosphaerella graminicola)

    小麥

    萎銹靈、SDHIs

    實驗室

    B-H267Y/R/L、B-I269V、 C-H152R、C-N86K、 D-H139E

    米曲霉菌

    (Aspergillus oryzae)

    花生

    萎銹靈

    實驗室

    B-H249Y/L/N、C-T90I、D-D124E

    灰葡萄孢菌

    (Botrytis cinerea)

    不同寄主

    啶酰菌胺

    實驗室、大田

    B-P225L/T/F、B-H272Y/R/L、B-N230I、D-H132R

    灰葡萄孢菌

    (Botrytis cinerea)

    番茄、草莓、蘋果

    SDHIs

    大田

    B-P225L/T/F、B-N230I、B-H272Y/R/L/V、C-A85V、C-G85A&I93V&M158V&V168I、C-G37S、C-I93V、C-I79V&G85A&L151I、D-H132R

    灰霉病菌/橢圓葡萄孢菌

    (Botrytis elliptica)

    百合花

    SDHIs

    大田

    B-H272Y/R

    鏈格孢菌

    (Alternaria alternata)

    開心果

    啶酰菌胺、SDHIs

    大田

    B-H277Y/R、C-H134R、D-D123E、D-H133R

    茄鏈格孢菌/鏈格孢菌

    (Alternaria solani, Alternaria alternata)

    馬鈴薯

    SDHIs

    大田

    B-H278R/Y、C-H134R/Q、D-D123E、D-H133R

    多主棒孢霉

    (Corynespora cassiicola)

    葫蘆、黃瓜

    啶酰菌胺、SDHIs

    大田

    B-H278Y/R、B-I280V、C-S73P/L、C-N75S、C-H134R、D-S89P、D-95E、D-G109V

    蔓枯病菌

    (Didymella bryoniae)

    葫蘆

    啶酰菌胺、吡噻菌胺、氟吡菌酰胺、SDHIs

    大田

    B-H277R/Y

    叉絲單囊殼白粉菌

    (Podosphaera xanthii)

    葫蘆

    SDHIs

    大田

    B-H243Y、B-H->Y (homologous to H272 in B. cinerea)

    葡柄霉菌

    (Stemphylium botryosum)

    蘆筍

    SDHIs

    大田

    B-P225L、H272Y/R

    亞洲鐮刀菌

    (Fusarium asiaticum)

    小麥

    氟唑菌酰羥胺

    實驗室

    B-H248Y、C1a-A64V、C1a-R67K

    禾谷鐮刀菌

    (Fusarium graminearum)

    小麥

    氟唑菌酰羥胺

    大田

    C1a-A78V

    立枯絲核菌

    (Rhizoctonia solani)

    小麥

    噻呋酰胺

    實驗室

    B-H246Y、C-H139Y、D-H116Y

    葉枯病菌/殼針孢菌

    (Zymoseptoria tritici)

    小麥

    萎銹靈、SDHIs

    實驗室

    B-D166G、B-N225I、B-H267Y/R/L、B-I269V、B-S221P、 C-T79N、C-T79I、C-A84V、C-N86K、C-G90R、C-H152R、D-H129E、D-D129E/G

    葉枯病菌/殼針孢菌

    (Zymoseptoria tritici)

    小麥

    SDHIs

    大田

    B-N225I、B-N225T、B-R265P、B-T268I/A、C-T79N/I、C-W80S、C-N86S/A、C-H152R、C-R151S/T/M、C-V166M、C-T168R、D-I50F、D-M114V、D-D129G

    網斑病菌

    (Pyrenophora teres)

    大麥

    SDHIs

    大田

    B-H277Y、C-N75S、C-G79R、C-H134R、C-S135R、D-D124N/E、D-H134R、D-D145G

    柱隔孢菌

    (Ramularia collo-cygni)

    大麥

    SDHIs

    大田

    B-N224T、B-T267I、C-N87S、C-G91R、C-H146R/L、C-H153R、 C-G171D

    核盤菌/菌核菌

    (Sclerotinia sclerotiorum)

    油菜

    啶酰菌胺、SDHIs

    實驗室

    B-A11V、B-P226L

    核盤菌/菌核菌

    (Sclerotinia sclerotiorum)

    油菜

    SDHIs

    大田

    B-H273Y、C-G91R、C-H146R、C-G150R、D-T108K、D-H132R

    葡萄鉤絲殼菌/葡萄白粉病菌

    (Erysiphe necator)

    葡萄

    SDHIs

    大田

    B-H242R/Y、B-I244V、C-G169D/S

    黃花菜匍柄霉菌

    (Stemphylium vesicarium)

    蘆筍

    SDHIs

    大田

    B-P225L、H272Y/R

    蘋果黑星菌

    (Venturia inaequalis)

    蘋果

    SDHIs

    大田

    B-T253I、C-H151R

    小麥紋枯病菌

    (Rhizoctonia cerealis)

    小麥

    SDHIs

    實驗室

    B-H246Y、C-H139Y、D-H116Y

    草坪草幣斑病菌

    (Sclerotinia homoeocarpa)

    冷季型草坪

    SDHIs

    大田

    B-H267Y、C-G91R、C-150R

    注:a,由于小麥赤霉病菌種存在兩個SDHC 亞基基因,以C1,C2 區分。

           表1涉及的有效成分包括:萎銹靈、啶酰菌胺、吡噻菌胺、氟吡菌酰胺、噻呋酰胺、氟唑菌酰羥胺等。其中,關于萎銹靈、啶酰菌胺的抗性報道較多,這可能與它們的使用時間較長、使用頻次較多有關。

           研究發現,病原菌對SDHI類殺菌劑的抗性主要由SDH亞基上氨基酸突變所致。突變后的氨基酸降低了藥劑與琥珀酸脫氫酶的結合能力,這也是抗性產生的主要原因。

           這些抗性菌株的主要突變位點集中在SDHB、SDHC、SDHD等3個亞基上,尚未發現SDHA亞基發生抗藥性突變。大多數病原菌的田間抗性種群的SDH基因突變位點不止1個,但很少在同一突變體上檢測到多個位點同時發生突變。

           目前,田間菌株對SDHIs的抗性主要由SDHB亞基突變所致。如灰霉病菌SDHB亞基上發生的P225L/F/T、N230I、H272L/R/Y等突變,導致灰霉病菌對啶酰菌胺產生不同水平的抗性。其中,H272L點突變的灰霉病菌對啶酰菌胺表現高水平抗性,但對其他SDHIs表現低到中等水平抗性;N230I點突變的灰霉病菌對啶酰菌胺、氟吡菌酰胺、氟唑菌酰胺表現中等抗性,對吡唑萘菌胺、聯苯吡菌胺、萎銹靈等表現低水平抗性。

           基因測序表明,灰葡萄孢對啶酰菌胺、異丙噻菌胺、氟吡菌酰胺、氟唑菌酰胺、吡噻菌胺產生抗性是由于SDHB亞基上H272Y、H272R、H272L、P225F、P225L、P225T、N230I等基因發生了突變,西瓜蔓枯病菌(Didymella bryoniae)對啶酰菌胺、氟吡菌酰胺產生抗性,也是由于B-H272R、B-H272Y等基因發生了突變。

           目前,SDHB亞基突變引起多種病菌[如鏈格孢菌(Alternaria alternata、Alternaria solani)、多主棒孢(Corynespora cassiicola)、蔓枯病菌(Didymella bryoniae)、瓜類白粉病菌(Podosphaera xanthii)、核盤菌(Sclerotinia sclerotiorum)、黃花菜匍柄霉菌(Stemphylium vesicarium)等]對SDHIs產生了抗藥性。

           除SDHB亞基發生突變外,SDHC、SDHD亞基上的突變同樣引起SDHIs抗性問題。蘋果黑星病菌(Venturia inaequalis)SDHC亞基上發生H151R突變,導致病菌產生抗藥性;引起小麥赤霉病的禾谷鐮刀菌(Fusarium graminearum)對氟唑菌酰羥胺產生抗性,是由于SDHC亞基上發生了R86H、R86C、A83V等突變。番茄早疫病菌(Alternaria solani)SDHD亞基上發生H133R突變,引起病菌對SDHIs的抗性。

           黃瓜棒孢葉斑病菌對SDHIs產生抗性不僅在SDHB、SDHC、SDHD亞基上發生了單突變,并且有的菌株發生了雙突變,如B-I280V&C-S73P、B-I280V&C-N75S、C-S73P&C-N75S等。

           雖然報道的SDHIs抗性菌株突變發生在SDHB亞基上的居多,但SDHC、SDHD 2個亞基上的突變也不容忽視,它們甚至會導致高抗菌株的出現。

           Pearce等研究了除蟲菊褐斑病菌(Didymella tanaceti)對啶酰菌胺的敏感性和抗藥性,對敏感菌株和抗性菌株的SDHB、SDHC、SDHD亞基進行測序,帶有SDHB-I279V、SDHC-H134Q、SDHD-D112E突變位點的菌株表現出中等抗性(10<RF<100),帶有SDHC-H134R突變位點的菌株表現出非常高的抗性(RF<1,000)。

    最新發現有些藥劑間無交互抗性

           SDHI類殺菌劑種類多,化學結構差異大,盡管FRAC給予這些殺菌劑相同的抗性分類編碼(#7),屬于同一交互抗性組,但目前已經發現,一些病原菌對新型橋鏈雜環酰胺結構的SDHI類殺菌劑(stretch heterocycle amide SDHIs, SHA-SDHI;如氟吡菌酰胺、異丙噻菌胺等)和普通SDHIs并無交互抗性。

           Yamashita等在歐洲采集的田間小麥殼針孢病原菌(Zymoseptoria tritici)群體中發現了可以穩定遺傳的抗藥性菌株,但在其SDHA、SDHB、SDHC、SDHD亞基上并未檢測到抗藥性突變位點。在交互抗性測定中發現,此種抗性僅僅存在于包括氟吡菌酰胺、異丙噻菌胺在內的部分SHA-SDHI殺菌劑,而對聯苯吡菌胺、氟唑菌酰胺等普通SDHIs無正交互抗性。這一發現,引起了人們對SDHIs抗性的深入思考與探究。

           周明國團隊研究發現,從黃瓜上分離的多主棒孢(Corynespora cassiicola)發生SDHB-H278R點突變導致對啶酰菌胺產生抗藥性,但對氟吡菌酰胺不存在交互抗性。張曉珂等發現,在灰霉病菌中,氟吡菌酰胺與啶酰菌胺之間無交互抗性。Ishii等發現,在多主棒孢(Corynespora cassiicola)、瓜類白粉病菌(Podosphaera xanthii)中,啶酰菌胺、吡噻菌胺抗性菌株對氟吡菌酰胺未表現出交互抗性。這些研究結果表明,病原菌對SHA-SDHIs與普通SDHIs的抗性機制存在差異。

           研究發現,SDHC亞基可遺傳分化為多個亞型,且調控著對SDHIs的藥敏性。其中,SDHC3的存在僅對SHA-SDHI殺菌劑表現抗性,對其他非SHA-SDHI殺菌劑并未表現出抗性,點突變策略和分子對接也進一步證實了SDHC3為SHA-SDHIs的藥劑靶標。這一發現從分子角度揭示了“藥-靶”互作機理,豐富了當前SDHIs的抗性機理研究。

           閻昱韜報道了多主棒孢(Corynespora cassiicola)在同源位置發生突變,SDHB-H278Y、SDHB-H278R突變體對啶酰菌胺與氟吡菌酰胺之間存在負交互抗性。通常這種負交互抗藥性存在于啶酰菌胺、聯苯吡菌胺、吡唑萘菌胺和氟吡菌酰胺之間。即使是在同一氨基酸位點發生突變,病原菌對SDHIs的敏感性也可能不相同,如灰葡萄孢H272Y突變體會降低對啶酰菌胺、吡唑萘菌胺、聯苯吡菌胺的敏感性,但對氟吡菌酰胺的敏感性有所提升。

           Avenot等評價了鏈格孢菌(Alternaria alternata)對氟吡菌酰胺、氟唑菌酰胺、吡噻菌胺與啶酰菌胺的交互抗性。一些SDHB或SDHC突變對吡噻菌胺、氟唑菌酰胺表現為高度敏感、敏感或敏感性降低,而其他突變菌株則對藥劑產生了不同程度的抗性。相反,SDHB突變對氟吡菌酰胺敏感;SDHC突變對氟吡菌酰胺敏感或敏感性降低或中等抗性;SDHD突變對氟吡菌酰胺、吡噻菌胺敏感性降低,但是對氟唑菌酰胺高抗。

           最新研究還發現,小麥葉枯病菌群體中存在一類對SDHIs天然抗性的菌株,這些菌株在SDHI類藥劑使用之前已經在自然界存在。對這類菌株的抗性機制研究發現,這類菌株中除了SDHC基因之外,還有一個SDHC的同源基因(命名為ZTDHC3),該基因同樣能夠編碼琥珀酸脫氫酶C亞基(命名為alt-SDHC)。反向遺傳學試驗表明,alt-SDHC與正常的SDHC亞基一樣,能夠與其他3個琥珀酸脫氫酶亞基結合,形成功能完整的琥珀酸脫氫酶酶,并且alt-SDHC蛋白中獨特的Qp位點殘基使得這類菌株對SDHIs產生抗性。這些結果表明,自然界中病原真菌對SDHI類藥劑存在多種抗藥機制。

           因此,在評估SDHI類殺菌劑的交互抗藥性時,對抗藥性種群的基因背景研究是十分重要的。

    SDHI類殺菌劑抗性治理策略

           為了阻止或延緩SDHI類殺菌劑的抗性發展,農業生產中必須采取有效的抗性管理措施。FRAC建議:按照生產商推薦的有效劑量和安全間隔期使用;嚴格限制SDHIs的用藥次數,每生長季最多用藥3次;SDHI類殺菌劑用于復配或桶混時,其配伍產品即便單獨使用也必須對靶標病害提供滿意的防效,并且作用機理不同;應該預防性地使用SDHIs,或在病害發生早期施藥;新藥劑大面積應用前及時建立靶標病原菌的敏感基線,且對田間抗性情況進行實時監測,并及時治理。

           FRAC指出,兩種或多種SDHI類殺菌劑復配時,它們或許能提供更好的防效,但不能作為抗性治理策略,必須視同一種產品來考慮。因為SDHI類殺菌劑屬于同一交互抗性組,因此抗性治理對所有SDHIs都是一樣的。

           另外,利用抗病品種、生物防治等病害綜合防治策略也有利于延緩抗藥性群體發展。Samaras等發現,生防菌(Bacillus amyloliquefaciens)在與氟吡菌酰胺的交替使用中對灰霉病表現出較高的抑制作用,并降低了SDHIs的抗性頻率。病害發生嚴重度直接關系到病原群體的發展,凡是有利于降低病害壓力的農藝措施,如田園衛生及通風透光等栽培措施,均是抗性治理策略與技術的重要組成部分。

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